Aspectos bioecológicos de Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Sternorrhyncha: Liviidae) en Venezuela.

Bioecological aspects of Diaphorina citri Kuayama, 1908 (Hemiptera: Sternorrhyncha: Liviidae) in Venezuela.


Francis Geraud-Pouey1 Angel A, Ramirez2; Mario Cermeli Lolini3

1 Unidad Técnica Fitosanitaria, Fac. Agronomía, La Universidad del Zulia.

2 Asociación Cooperativa Simón Rodríguez para el Conocimiento Libre (ACSRCL);

3 Investigador PI VIII-8 (Jubilado) Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias. Actualmente Profesor, Instituto de Zoología Agrícola, Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela. rhodnius5@hotmail.com

Nota: Excepto de otra forma indicado, las fotografías fueron tomadas por F. Geraud-Pouey.

Resumen

El psílido asiático de los citricos, Diaphorina citri, es actualmente uno de los insectos más importantes de estos frutales a nivel mundial, por su capacidad de trasmitir la bacteria, Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas), cuya infección del floema se manifiesta por amarillamiento de brotes conocido como “huanglongbing” (HLB), que interfiere con el desarrollo y producción de las plantas infectadas y termina matándolas. En Venezuela, transcurrieron 17 años entre la detección del insecto (1999) y la de los primeros síntomas de la enfermedad (2016). Las severas infestaciones por el insecto, desarrolladas durante los primeros 3-4 años, comenzaron a reducirse de manera sostenida, a raíz de la presencia de dos especies de avispas parasíticas de origen asiático, Tamarixia radiata y Diaphorencyrtus aligarhensis (detectadas en 2004 y 2013 respectivamente), más la acción de depredadores indígenas, reduciéndolas a niveles casi imperceptibles, situación favorecida por la poca variación climática neotropical. Aunque estas extremadamente bajas infestaciones parecen mantenerse, es necesario conducir estudios bioecologicos, para determinar el papel que pueda tener el insecto como trasmisor de esta bacteria en adelante. Este artículo, sobre el insecto transmisor, es un primer avance orientado a aportar elementos para racionalizar, el manejo de HLB, a la luz de la cronología de previos eventos fitosanitarios en la citricultura venezolana y mundial.

Palabras claves: Insecto vector, fitopatógeno, epifitia

Abstract

The Asian citrus psyllid, Diaphorina citri, is currently one of the most important insects of these fruit trees worldwide, due to its ability to transmit the bacteria, Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas), whose phloem infection is manifested by yellowing of the shoots, known as “huanglongbing” (HLB), that interferes with the development and production of infected plants and ends up killing them. In Venezuela, 17 years elapsed between the detection of the insect (1999) and the first symptoms of the disease (2016). The severe infestations by the insect, developed during the first 3-4 years, began to be reduced steadily, as a result of the subsecuent arrival of two species of parasitic wasps of Asian origin, Tamarixia radiata and Diaphorencyrtus aligarhensis (detected in 2004 and 2013 respectively), plus the action of several indigenous predators, reducing them to almost imperceptible levels, a situation favored by the little neotropical climate variation. Although these extremely low infestations seem to be maintained, it is necessary to conduct bioecological studies to determine the role that the insect may have as a vector of the bacteria in the future. This article, on the insect vector, is a first advance aimed at providing elements to rationalize the management of HLB, in light of the chronology of previous phytosanitary events in Venezuelan and global citriculture.

Key words: Insect vector, phytopatogenógeno, plant epidemics

Introducción

El psilido asiático de los cítricos, Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Sternorrhyncha: Liviidae), es un insecto chupador del floema en plantas de la familia Rutaceae, principalmente del género Citrus, capaz de transmitir la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas), causante de infecciones intracelulares y taponamiento de esos vasos conductores, cuyo síndrome es conocido por su nombre chino de «Huanglongbing» (HLB) (13 Grafton-Cardwell et al., 2013), sinónimo de “enfermedad de los brotes amarillos” por el amarillamiento de brotes del follaje de plantas infectadas, aunque debido a una confusión de términos chinos fonéticamente cercanos, se le ha mencionado como “enfermedad del dragón amarillo” (28 Zheng et al., 2018). Por la madurez desuniforme y deformaciones de los frutos, en inglés se le conoce como «citrus greening» (13 Grafton-Cardwell et al., 2013; 14 Halbert y Manjunath, 2004). Tanto la bacteria como el insecto son de origen asiático y al coincidir la presencia de ambos, puede ocasionar lo que es considerado actualmente como el peor problema fitosanitario de los cítricos a nivel mundial (8 Da Graca, 2008; 14 Halbert y Manjunath, 2004). No obstante, al no existir la bacteria, la sola presencia del insecto no representaba tan serio problema. CLas también puede ser trasmitida por propagación vegetativa, lo cual será abordado en posterior publicación relacionada con la epifitia de HLB en Venezuela.

Este insecto es conocido en el Hemisferio Occidental desde hace unas ocho décadas, mencionado en Brasil en 1942 sobre brotes foliares de naranja en Rio de Janeiro (7 Costa Lima), aparentemente sin mayor relevancia agronómica, hasta cuando fue detectado el HLB en 2004 (26 Teixiera et al. 2005), más de seis décadas después. En Venezuela, D. citri (Fig. 1) se localizó por primera vez en la Península de Paraguaná, estado Falcón, en abril de 1999, sobre plantas de «limón criollo», Citrus x aurantifolia (Christm.) Swingle, 1820, creciendo en jardines y patios caseros (4 Cermeli et al. 2000). A pesar de ser vector de CLas, para entonces no representaba mayor problema, puesto que la bacteria no había sido detectada en el país (25 Salazar et al. 2007), ni en el resto del continente (8 Da Graca, 2008).

Las limitadas capacidades de dispersión del insecto (18 Kobory et al. 2011), aunado a lo semidesértico de esa zona, conectada por un estrecho cuello al resto de esa entidad al noroeste de Venezuela, permitían la posibilidad de aislar y erradicar al insecto, o al menos retrasar su dispersión. No obstante, la carencia de un adecuado programa nacional de bioseguridad agrícola, así como de medidas de restricciones fitosanitarias y movilización de material vegetal hospedero, resultó en el traspaso de las barreras geográficas hacia los alrededores de la ciudad de Coro y en muy corto tiempo a Maracaibo, estado Zulia (año 2000) (5 Cermeli et al. 2007), aparentemente mediante la movilización de material vegetativo de «azahar de la India», Murraya paniculata (L.) Jack, 1820 (Rutaceae) a floristerías de esa ciudad, con el propósito de uso en arreglos florales. A partir de entonces, comenzamos a realizar observaciones acerca de este insecto, acompañado de profusa documentación fotográfica. Progresivamente, fue encontrado por los mismos autores en otras zonas del País (ibid.).

La dispersión de D. citri en Maracaibo ocurrió con rapidez y en aproximadamente dos años era común observar fuertes infestaciones en árboles de «limón criollo», la mayoría de ellos aislados en patios caseros, así como, infestaciones más moderadas, en arbustos de «azahar de la India», dispersos en jardines. Durante la etapa de colonización de nuevas áreas, D. citri, desarrollaba fuertes infestaciones en ramas tiernas (Figs. 2-6), llegando a secarse muchas de ellas debido a las altas densidades poblacionales de ninfas (juveniles) y adultos (Fig. 7). Aparentemente, las infestaciones por D. citri no ocurrieron con la misma intensidad en los huertos comerciales de «lima Tahití», Citrus x latifolia Tanaka, 1951, ubicados en la zona frutícola circundante a la ciudad de Maracaibo. Situación que se deduce del hecho de no haber llamado la atención de los productores de esa especie cítrica en la zona.

Biología del insecto y su relación con la planta hospedera.

Biología del insecto y su relación con la planta hospedera. D. citri desarrolla sus colonias sobre nuevos brotes foliares. Es de reproducción sexual y después del apareamiento (Fig. 2A), la hembra deposita los huevos apiñados entre las hojas muy tiernas que apenas comienzan a desplegarse (Fig. 2B). Al eclosionar los huevos, las colonias se forman sobre esos brotes a medida que estos se van desarrollando. Como todos los hemípteros, D. citri es de metamorfosis gradual o hemimetábolo, cuyo desarrollo después de la fase de huevo, en este caso ocurre a través de cinco estadios ninfales (N1-N5), fases juveniles cuya anatomía externa, con cierta diferencia morfológica, presentan las mismas estructuras que los adultos1 (Figs. 3B y 4), excepto alas y aparato reproductor desarrollados. Mediante desarrollo y transformación gradual a través de cinco mudas de integumento2, se convierte en adulto (Fig. 1; longitud 3-4 mm), la fase reproductora y de dispersión por vuelo. Como cualquier otro artrópodo fitófago, su potencial como “plaga”3 agrícola, se enmarca dentro de las fluctuaciones de sus poblaciones en el tiempo, producto de sus capacidades innatas (duración de desarrollo, supervivencia a edad reproductiva y fertilidad del adulto) y de la permisibilidad ambiental para que estas se manifiesten, tal como factores abióticos, principalmente climáticos, así como bióticos, especialmente condiciones adecuadas de la planta hospedera y regulación por enemigos naturales (EN= depredadores, parasitoides y entomopatógenos).

Según estudios recientes realizados en Ecuador, acerca de la biología y capacidad de desarrollo poblacional de D. citri, alimentándose sobre azahar de la India en condiciones adecuadas de laboratorio, sin limitación en cuanto a disponibilidad y calidad de planta hospedera, ni interferencia por otros factores de control natural, los cuales normalmente inciden en el campo, su población se puede multiplicar unas cuatro veces por generación (alrededor de 27 días)4 (6 Chirinos et al, 2018). La abundante oviposición (hasta alrededor de 800 huevos/hembra) y fertilidad de los huevos (>90 % de eclosión), seguido de rápido desarrollo de los individuos, el corto tiempo generacional, con alta supervivencia hasta alcanzar el estado adulto (aprox. 90% de los huevos eclosionados) y una equitativa proporción de sexos (1:1), se traduce en apreciable capacidad intrínseca de desarrollo poblacional5 (ibid.). En ausencia de EN efectivos que las regulen, parasitoides específicos en este caso, se manifiesta en altas infestaciones, tal como ocurrió durante las colonizaciones de nuevos sitios en Maracaibo. A medida que aumentaba la población, la distribución temporal de la oviposición y las variaciones de desarrollo entre individuos, producían una notoria superposición de generaciones, formando densas colonias con individuos en diferentes etapas de desarrollo (Figs. 3-6), con profusa acumulación de excrementos solidificados en forma de filamentos blancos enroscados (Figs. 3 B y 5). Esa superposición generacional, aseguraba mantener apreciables infestaciones, sujeto a la disponibilidad de brotes tiernos para sustentarlas.

Enemigos naturales de D. citri en Venezuela.

Enemigos naturales de D. citri en Venezuela. Las altas infestaciones iniciales de D. citri, permitieron sustentar una apreciable diversidad de depredadores generalistas indígenas, tales como mariquitas (Coleoptera: Coccinellidae), taritas verdes (Neuroptera: Chrysopidae), hormigas (Hymeptera: Formicidae), avispas depredadoras (Hymenoptera: Vespidae), arañas saltadoras (Arachnida: Aranea: Salticidade) y otras especies (Fig. 8). No obstante, a pesar del notorio efecto de los depredadores disminuyendo las altas poblaciones, las infestaciones eran recurrentes, llegando frecuentemente a causar daños apreciables. Durante los primeros cuatro años (2000-2003) no se detectaron insectos parasitoides.

En junio de 2004, fotografiando densas colonias de D. citri sobre una planta de limón criollo, con fuerte infestación (Fig. 3-5), en un patio casero en la zona norte de Maracaibo (10.70867; -71.61568). se detectó una ninfa de quinto estadío (N5) momificada6 con una perforación en la parte anterior del dorso, junto con algunas otras ya muertas momificadas, pero no perforadas (Fig. 9). Esto, generalmente es típico de perforación de salida del adulto de algún endoparasitoide (insecto parasítico interno de otro artrópodo), después de haber matado a su hospedero, asi como completado su desarrollo y metamorfosis. En diciembre del mismo año y lugar, se observó y fotografió una avispita (longitud <2mm) picando ninfas, con su ovipositor (ancestro del aguijón, utilizado para picar y depositar huevos) (Figura 10). En las siguientes generaciones de densas colonias, más del 80% de las ninfas murieron parasitadas (Figura 11). Adultos del parasitoide fueron obtenidos de crías en insectario e identificado como Tamarixia radiata (Waterston, 1922) (Hymenoptera: Eulophidae) (Figs. 15 A y C). Se trata de un particular caso de ectoparasitoide solitario, cuya hembra adulta, al atacar una ninfa de D. citri en finales de desarrollo (N3-N5), coloca un huevo adherido sobre la parte antero ventral de su abdomen, donde al eclosionar, la larva se adhiere y alimenta desde afuera a través del integumento hasta consumirla y momificarla, a la par que pega los bordes de la momia a la superficie de la planta (15 Hall et al. 2012), con seda, para pupar debajo de ella, después de haber expulsado hacia la parte caudal de la momia, el meconio7 de color rojo ladrillo (Figs. 12 y 13). Al emerger de la pupa, el adulto corta con sus mandíbulas el agujero de salida en la región torácica de la momia.

Posteriormente, el parasitoide fue detectado en el Oriente del país en octubre 2006 (5 Cermeli et al. 2007). Esta especie había sido introducida y liberada en la isla caribeña de Guadalupe (9 Étienne et al. 2001), seguido de Florida, EE.UU. (13 Grafton-Cardwell et al. 2013; 16 Hoy, 2005; 22 Qureshi y Stansly, 2007), en 1999. Hasta donde se conoce, en Venezuela, después de la aparición de T. radiata, las infestaciones por D. citri disminuyeron considerablemente de modo que, de no ocurrir interferencia del parasitoide por insecticidas u otro factor, se mantenían muy bajas, resultando poco perceptibles.

Más recientemente (agosto 2016), en un seto de limoncillo rojo, Triphasia trifolia (Burm.f.) P. Wilson, 1790 (Rutaceae), en el mismo lugar que el anterior, ya sin la planta de limón criollo, documentando fotográficamente D. citri, en infestaciones extremadamente bajas, se observaron dos N5, momificadas con características de color (marrón caoba) y forma notoriamente diferentes a las parasitadas por T. radiata (Fig. 12). Una de ellas con perforación de salida del adulto, en el dorso del abdomen de la momia (Fig. 14). Adultos de este nuevo parasitoide obtenidos en crías en laboratorio, fueron identificados como Diaphorencyrtus aligarhensis (Shafee, Alam y Argarwa, 1975) (Hymenoptera: Encyrtidae) (Figs. 15 B y D), un endoparasitoide solitario que pupa dentro de la ninfa hospedera momificada, de la cual emerge el adulto cortando el agujero en la parte dorsal del integumento del abdomen. Este parasitoide también de origen asiático, fue introducido y liberado en Florida en el año 2000 (16 Hoy, 2005, 24 Rohrig, 2017) y mencionado por primera vez en Venezuela en el año 2013 (27 Vargas y Arcaya, 2013). Aparentemente, ninguna de estas dos especies de parasitoides ha sido intencionalmente introducida al país, lo cual ahorra la necesidad de acometer un programa de Control Biológico clásico (CBc = introducción controlada de EN), o mantener crías masivas de parasitoides para liberaciones aumentativas periódicas en campo, con el fin de mantener bajas poblaciones de D. citri, tal como fue extemporáneamente sugerido en 2017, en la Comisión Nacional de Control del HLB en Venezuela, emulando la experiencia mexicana. Ambas de muy alto costo. Queda solo estudiar sus efectos sobre las poblaciones de D. citri (estudios bioecológicos), para así estimar el efecto que puedan tener en el manejo de HLB.

Después del establecimiento de esta segunda especie de parasitoide, las infestaciones por D. citri se han reducido aún más. En los meses de agosto y noviembre de 2019 se realizaron dos visitas de varios días cada una, a la Región Norcentral del Pais, durante las cuales fueron inspeccionados un pequeño huerto de colección de cítricos en un vivero en Santa María, municipio Zamora, estado Aragua, y ocho huertos comerciales en los Valles Altos (VA) de los estados Carabobo y Yaracuy (desde Bejuma hasta Nirgua); entrevistando a 14 personas (productores y técnicos agrícolas). Durante seis días de trabajo en campo, fueron inspeccionados unos 120 árboles de cítricos (6-8 brotes foliares/árbol) en su gran mayoría naranja Valencia, desde unos cuatro años de trasplantados, hasta huertos con más de 20 años, con a lo máximo muy poco uso de insecticidas organosintéticos durante los seis meses previos. Además de eventuales adultos aislados de D. citri, en total solo fueron conseguidas cuatro pequeñas colonias, totalizando unos treinta individuos, en su mayoría ninfas (N3-N5), de las cuales dos (dos ninfas o dos colonias?) estaban parasitadas por D. aligarhensis (Fig. 16).

La mayoría de los agricultores y otras personas de los VA que mencionaban y opinaban acerca de D. citri como problema fitosanitario, no lograron reconocer el insecto cuando les fue mostrado en el campo, ni en fotografías de brotes foliares con diferentes niveles de infestación. Esto sugiere que, en esa zona, aparentemente no alcanzó mayor notoriedad dadas sus infestaciones poco perceptibles, al contrario de lo ocurrido en Maracaibo al iniciar su colonización de esa zona (Fig. 3-7). Probablemente, cuando D. citri colonizó huertos cítricos en los VA, lo hizo acompañado de alguno de sus parasitoides ya presente en el País, no logrando levantar apreciables infestaciones, perceptibles por los citricultores. Así pudo haber pasado desapercibida.

Esto contrasta con los casos de la mosca prieta de los cítricos (MPC), Aleurocanthus. woglumi Ashby, 1915 y el áfido vector del virus de la tristeza de los cítricos (CTV = acrónimo de su nombre en Inglés, aceptado como denominación taxonómica), Toxoptera. citricida Kirkaldi, 1907 (10 Geraud, 1983; 11 Geraud-Pouey et al. 1979; 12 Geraud-Pouey y Doreste, 1977), cuyas altas infestaciones posterior a las respectivas colonizaciones de esas mismas zonas citrícolas, durante la década de 1970, fueron muy perceptibles (Fig. 17 A-C y 18 A-C), inclusive para los agricultores, muchos de ellos respondiendo con frecuentes aplicaciones de insecticidas. Actualmente, es una rareza encontrar alguna pequeña colonia de A. woglumi (Fig. 17 E y F). Aunque algo menos con el caso de T. citricida (Fig.18 F-I), las acentuadas disminuciones en las abundancias características de ambas especies, denotan la importancia de los complejos de sus EN, en esas biocomunidades (12 Geraud-Pouey y Doreste, 1977). Esta situación parece haberse repetido con D. citri.

Las primeras plantas sospechosas de infección por CLas, comenzaron a notarse en huertos jóvenes (< de 4 años de trasplantadas al campo) a principios de 2016. Para quien esté familiarizado con este tipo de problemas entomológicos y le haya hecho seguimiento a D. citri desde sus comienzos en Venezuela, su poca notoriedad en esas zonas citrícolas, probablemente genere duda razonable acerca del nivel de participación que haya podido tener el insecto vector en la diseminación de Clas. Esto lleva a considerar la propagación vegetativa (injertos) como posible importante factor en el desarrollo de la epifitia, lo cual será analizado en una posterior publicación. Reconociendo la correcta identificación de CLas asociada con alto porcentaje de las plantas sintomáticas (20 Marys et al. 2020), así como los avances en su epifitiología (21 Marys et al. 2921), cualquiera que haya sido la responsabilidad de este patógeno en el deterioro actual de los huertos cítricos en Venezuela, no hay que dejar de lado el posible efecto combinado con secuelas de anteriores problemas fitosanitarios después de CTV, cuyas soluciones sostenibles, al igual que HLB, convergen hacia la propagación certificada de las plantas.

¿Que esperar del Control Biológico del insecto vector?

¿Que esperar del Control Biológico del insecto vector? El manejo de patógenos transmitidos por insectos está estrechamente asociado con las poblaciones de estos últimos, las cuales, entre otros factores, están limitadas por la acción de sus EN. Para visualizar el impacto y la persistencia del efecto del CB en insectos de limitada movilidad como es el caso de D. citri (18 Kobori et al. 2011) especialmente en su fase juvenil, la más expuesta a EN, vale la pena comparativamente resaltar la situación de la MPC, A. woglumi en Venezuela (11 Geraud-Pouey et al. 1979; 12 Geraud-Pouey y Doreste, 1977). Aunque no se le conoce como vector de fitopatógenos, es un insecto bioecológicamente muy parecido y taxonómicamente cercano a D. citri.

La MPC fue encontrada por primera vez en Venezuela cerca de Valera, estado Trujillo, en 1964 (1 Ángeles et al. 1968). En 1969 se le detectó en la zona central del país, seguidamente desarrollando altas infestaciones en las zonas citrícolas de los estados Aragua, Carabobo, Yaracuy y Miranda. Para principios de 1973, era común observar plantas de cítricos en huertos o aisladas en patios caseros, ennegrecidas por altas infestaciones de mosca prieta sobre el envés de las hojas y el haz recubierto por “fumagina” (hongos saprófitos, desarrollándose sobre el melado excretado por el insecto) (Fig. 22 A-C). Estas altas infestaciones, permitieron sustentar una apreciable diversidad de depredadores indígenas y hongos entomopatógenos, lo cual, aunque las redujo, era insuficiente (12 Geraud-Pouey y Doreste, 1977 ; 11 Geraud-Pouey et al. 1979). Las aplicaciones de insecticidas organosintéticos, lejos de resolver el problema, lo empeoraron por continuos resurgimientos de las infestaciones de A. woglumi, complicando las de otras especies fitófagas, debido a desbalances en sus controles biológicos naturales (11 Geraud-Pouey et al., 1979; 10 Geraud 1983…. )

Las exitosas experiencias en varios países neotropicales con el CBc de este insecto, durante la primera mitad del siglo pasado, incentivaron tomar esa vía de acción en Venezuela. Siguiendo rigurosamente las pautas de bioseguridad establecidas para programas de esta naturaleza (11 Geraud-Pouey et al., 1979), después de un inventario nacional de sus EN existentes, bajo la supervisión de la entonces Dirección de Sanidad Vegetal8, fue introducido y, previa cuarentena, liberado el parasitoide Encarsia perplexa proveniente de México, aunque originario de Asia. Para entonces, erróneamente identificado como E. opulenta Silvestri, 1927, posteriormente corregido por Huang y Polaszek (17 1998). Las liberaciones se hicieron en lotes de observación, dentro de huertos altamente infestados, en localidades de los tres primeros estados arriba mencionados, a partir de octubre de 1975. Durante la primera mitad de 1976, se comenzó a observar abundante emergencia de adultos del parasitoide en sus primeras generaciones de campo. Para fines de 1977, las infestaciones ya eran generalmente imperceptibles, habiéndose el parasitoide dispersado de manera natural por buena parte del territorio nacional (11 Geraud-Pouey et al. 1979; 10 Geraud, 1983). Ya para 1980 la mosca prieta había virtualmente desaparecido como problema fitosanitario en el ambiente citrícola venezolano, habiendo nosotros desde entonces observado y fotografiado solo cuatro pequeñas colonias aisladas en 2009 y 2011, en Maracaibo (información no publicada) (Fig. 17 E). De hecho, durante las mencionadas inspecciones de huertos en 2019, en los VA, zona con altas infestaciones por mosca prieta para mediados de la década de 1970 (ibid.), solo se observaron y fotografiaron dos hojas infestadas en una planta, con no más de 30 ninfas (N4) cada una (Fig. 17 F). Evidentemente, un indicio de la efectividad y persistencia del CB por este tipo de parasitoides, por ya casi medio siglo de su introducción al País.

En el caso de D. citri, la comparación de sus parámetros poblacionales (6 Chirinos et al. 2018; 13 Grafton-Cardwell et al. 201319 Liu y Tsai, 2000) como insecto hospedero, con los de T. radiata (23 Ramos Aguila et al. 2020), su más notorio parasitoide, permite percibir las razones del impacto del parasitismo en limitar actualmente las poblaciones del primero. El parasitoide logra completar hasta algo más de dos generaciones por generación de su hospedero. Estudios de laboratorio bajo condiciones comparables (temperatura y HR), demuestran que el parasitoide podría tener un potencial de desarrollo poblacional (r=tasa intrínseca de desarrollo poblacional9) aproximadamente entre cerca de dos a seis veces mayor que el de su insecto hospedero, con variaciones para diferentes especies de plantas hospederas y temperaturas. La hembra de T. radiata, puede oviponer en 170-300 hospederos, además de picar con su ovipositor a otras ninfas para alimentarse del hemolinfa19 que brota, y así mantener su producción de huevos, matando a esas ninfas, conducta esta conocida como “alimentarse del hospedero” (“host feeding”). Entre esas dos formas de ataque, alcanza a eliminar en total alrededor de 500 ninfas (por avispa adulta?); igual ocurre con la hembra de D. aligarhensis, eliminando unas 280 ninfas (por avispa adulta?) (16 Hoy, 2005). La depredación en huevos y a lo largo del desarrollo ninfal de D. citri, complementado con el eficiente parasitismo en los últimos estadios del insecto hospedero (N3-N5), difícilmente permitiría actualmente el aumento de sus poblaciones, hasta niveles a los cuales pudiese influir significativamente en la trasmisión de CLas. No obstante, esto debe ser corroborado mediante estudios de la bioecología del insecto vector y sus EN.

Eso explicaría en buena parte los drásticos cambios entre las muy altas infestaciones durante los 3-4 primeros años después de la detección de D. citri en Venezuela y el continuo descenso hasta las casi imperceptibles infestaciones actuales, después de ser detectados y establecerse los mencionados parasitoides. Esas tan bajas infestaciones, consistente con lo ocurrido en La Reunión (2 Aubert et al. 1996; 3 Aubert y Quilici, 1984), hacen muy improbable que ese nivel de deterioro tan vasto y acentuado de los huertos cítricos venezolanos, sea principalmente consecuencia de la trasmisión de la bacteria por el vector, en el campo, inclusive que sea solo efecto de CLas, especialmente en huertos de más de 15 años de trasplantados. Eso impone una manera más integral de acometer este serio problema agronómico, lo cual será objeto de una subsiguiente publicación.

Figura 1. Diaphorina. citri, hembra adulta. Maracaibo, Zulia, Venezuela, 2004.

Figura 2. Diaphorina citri, A) adultos apareándose, B) Hembra oviponiendo Maracaibo, Zulia, Venezuela, 2004.

Figura 3. Diaphorina citri. A) Huevos, N1 y N2, B) Colonia de ninfas N2-N5. 5. Maracaibo, Zulia, Venezuela 2004.

Figura 4. Diaphorina citri. Colonia de N5. Maracaibo, Zulia, Venezuela 2004.

Figura 5. Diaphorina citri. Densas colonias de ninfas sobre brotes de limón criollo. Maracaibo, Zulia, Venezuela, 2004.

Figura 6. Diaphorina citri. A) Colonia en brote: hembra adulta y N1-N3; B) Adultos sobre hoja de limón criollo. Maracaibo. Zulia, Venezuela, 2004.

Figura 8. A) Larva, B) adulto de Cryptognatha auriculata, sobre Swinglea glutinosa; C) larva y D) adulto de mariquita verde depredando adulto de D. citri (A y B: Cryptognatha auriculata Mulsant, 1850, C y D: Carpinchita devestita Mulsant, 1850, Coleoptera: Coccinellidae); E) larva de Ceraeochrysa sp. (Neuroptera: Chrysopidae) depredando huevos de D. citri y F) adulto de Ceraeochrysa sp. ; G) Adulto de Brachygastras sp. (Hymenoptera: Vespidae) depredando ninfas de D. citri, (C-G sobre Citrus x aurantifolia); H) Araña saltadora (Arachnida: Salticidae) depredando adulto de D. citri, sobre Triphasia trifolia. Maracaibo 2004-2017.

Figura 7 Limón criollo. Brote seco dañado por densa colonia de Diaphorina citri. Nótense las exuvias dejadas al mudar de estadío el insecto. Maracaibo, Zulia, Venezuela, 2004.

Figura 9. Diaphorina citri. ninfas de quinto estadio (N5) con agujero de emergencia de adulto del parasitoide Tamarixia radiata y N5 momificada sin agujero. Sobre hoja de limón criollo, Citrus X aurantifolia. Maracaibo. Junio 2004.

Figura 10. Hembra de Tamarixia radiata en colonia de ninfas de Diaphorina citri sobre limón criollo, Citrus x aurantifolia. A) Búsqueda de insecto hospedero adecuado; B) atacando ninfa desarrollada. Maracaibo, Zulia, diciembre 2004.

Figura 11. A) Colonia de N5 de Diaphorina citri sobre limón criollo, Citrus X aurantifolia (fines de diciembre 2004); B) La misma colonia después de la muerte de las ninfas parasitadas por Tamarixia radiata, mostrando algunas momias perforadas (principios de enero 2005). Maracaibo, Zulia.

Figura 12. Momias de Diaphorina citri parasitadas por Tamarixia radiata. A) con parasitoide aun no emergido, B) con agujero de emergencia del parasitoide adulto en la región torácica. Maracaibo 2017

Figura 13. Parasitismo de Diaphorina citri por Tamarixia radiata. A) Vista ventral de N5 con huevo del parasitoide; B) Vista ventral de N5 ectoparasitada por larva desarrollada de T. radiata; C) Vista ventral de momia de D. citri cubriendo pupa de T. radiata; D) Vista dorsal de momias de D. citri, parasitadas por T. radiata; E) Momias con agujero de salida de parasitoide adulto. A, C y E: imágenes de la red; B y D: Maracaibo, Zulia, 2017.

Figura 14. Momias de Diaphorina citri parasitadas por Diaphorencyrtus aligarhensis A) con parasitoide aun no emergido, B) con agujero de emergencia del parasitoide adulto en el dorso de la región abdominal. Maracaibo, agosto 2016.

Figura A 15. A) Hembra de T. radiata sobre N5 de D. citri (Foto: Citricas.com); B) Hembra de Diaphorencyrtus aligarhensis (Foto: Anthony Kei C); C) Hembra de T. radiata, Maracaibo, Zulia, diciembre 2004; D) Hembra de D. aligarhensis, Maracaibo, octubre 2016.

Figura 16. Pequeñas colonias de Diaphorina citri. A) N5 vivas; B) N5 momificadas por Diaphorencyrtus aligarhensis sobre Citrus x sinensis; Montalbán, Carabobo C) N3-N5 vivas; D) N5 momificadas por Tamarixia radiata sobre Swinglea glutinosa, Maracaibo, Zulia. Agosto 2019.

Figura 17. Mosca prieta de los cítricos (MPC), Aleurocanthus woglumi Ashby. A) Hembra adulta; B) Adultos emparejados y posturas en espiral; C) Fuerte infestación en follaje de Citrus sp., Cagua, Aragua, 1974; D) Hembra adulta de Encarsia perplexa buscando hospedero entre huevos y ninfas (N1-N3) de MPC, Cagua, 1976; E y F) Esporádicas pequeñas colonias de MPC, Maracaibo, Zulia 2009 y Montalbán, Carabobo, respectivamente, 2019.

Figura 18. Áfido negro tropical de los cítricos, Toxoptera citricida Kirkaldy. A ) Hembra alada; B y C) fuertes infestaciones en brotes de naranjo; D) Árbol de naranja Valencia (edad: 15 años) infectado crónico con CTV, deforme y subdesarrollado, fuente del virus; E) Arboles del mismo huerto con desarrollo normal afectados por infección reciente aguda de CTV. Albarico, Yaracuy 1980; F y G) Pequeñas esporádicas colonias de T. citricida en brotes foliares de naranja Valencia, Agua de Obispo y Montalbán, estado Carabobo.

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1 Estado final del desarrollo de un insecto, también referido como imago

2 Cobertura externa del cuerpo que funciona como exoesqueleto

3 Término antropocéntrico, sin connotación biológica

4 Tiempo generacional = promedio entre inicios de la generación parental y el de la subsiguiente generación filial

5 r = aporte de progenie por unidad de tiempo de cada hembra (en este caso) a lo largo de su tiempo generacional.

6 Seca sin perder mayormente la forma

7 Contenido intestinal acumulado durante su fase larval. Los parasitoides no excretan dentro del hospedero.

8 Dirección de Sanidad Vegetal, Ministerio de Agricultura y Cría (MAC).

9 Aporte de cada individuo en términos reproductivos por unidad de tiempo, a lo largo del tiempo generacional

19 Liquido circulatorio dentro de la cavidad del cuerpo de artrópodos y algunos otros invertebrados, que cumple la función de transporte de nutrientes, parecido a la sangre en vertebrados; mas no de intercambio gaseoso (O2-CO2).