Cronología de eventos asociados a la epifitia de «Huanglongbing» de los cítricos en Venezuela. Candidatus Liberibacter asiaticus, el fitopatógeno y perspectivas de manejo.

Francis Geraud-Pouey (1), Ángel A. Ramírez Isea (2); Mario Cermeli Lolini (3).

  1. Unidad Técnica Fitosanitaria, Facultad de Agronomía, La Universidad del Zulia (LUZ). C.P.4005.
  2. Asociación Cooperativa Simón Rodríguez para el Conocimiento Libre RS.
  3. Investigador PI VIII-8 (Jubilado) Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias. Actualmente Profesor, Instituto de Zoología Agrícola, Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela.

Nota: Excepto de otra forma indicado, las fotografías fueron tomadas por F. Geraud-Pouey

Resumen.

La enfermedad “Huanglongbing” (HLB) o “Greening”, causada por la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus (Clas), trasmitida por el psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri y por propagación vegetativa a partir de plantas infectadas, es actualmente considerada el problema fitosanitario más severo de los cítricos a nivel mundial. En Venezuela, transcurrieron 17 años entre la detección del insecto vector (1999) y la percepción del inicio de la epifitia asociada a CLas (2016). Para entonces, las poblaciones de D. citri eran muy reducidas, principalmente debido al parasitismo por Tamarixia radiata y Diaphorencyrtus aligarhensis, detectadas en 2004 y 2013 respectivamente, más la acción de varios depredadores indígenas. Lo anterior y el hecho de que los primeros síntomas se observaron en huertos de no más de 4-5 años, con plantas del mismo origen, plantea interrogantes acerca de la época de entrada del fitopatógeno al país, de la bioseguridad agrícola, sanidad en la propagación vegetativa (injertación) y el rol del insecto vector en el inicio de la epifítia y su posterior desarrollo. Después del establecimiento de los citados parasitoides, las poblaciones de D. citri están en niveles extremadamente bajos, sin mayores fluctuaciones temporales, gracias a la relativa estabilidad climática tropical, sugiriendo que D. citri pudiese haber perdido relevancia como transmisor de Clas en Venezuela, aparentemente a causa del control biológico efectivo. Estudios de su bioecología aclararían la estabilidad de esta situación, permitiendo concentrar el manejo del HLB en la propagación de plantas certificada, acompañada de servicios conexos.

Palabras claves: Citricultura, alpha proteobacteria, transmisión, insecto vector, injertación,

Abstract

The “Huanglongbing” (HLB) or “Greening” disease, caused by the bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas), transmitted by the Asian citrus psyllid Diaphorina citri and by vegetative propagation from infected plants, is currently considered the most severe phytosanitary problem of citrus fruits worldwide. In Venezuela, 17 years elapsed between the detection of the insect vector (1999) and the perception of the beginning of the epiphytia associated with CLas (2016). By then, D. citri populations were very small, mainly due to parasitism by Tamarixia radiata and Diaphorencyrtus aligarhensis, detected in 2004 and 2013 respectively, plus the action of several indigenous predators. The above and the fact that the first symptoms were observed in orchards no more than 4-5 years old, with plants of the same origin, raises questions about the time of entry of the phytopathogen into the country, the agricultural biosecurity, health in the vegetative propagation (grafting) and the role of the insect vector in the initiation and subsequent development of the epiphytia. After the establishment of the aforementioned parasitoids, the populations of D. citri are at extremely low levels, without major temporal fluctuations, thanks to the relative tropical climatic stability, suggesting that D. citri could have lost relevance as a transmitter of Clas in Venezuela, apparently due to effective biological control. Studies of its bioecology would clarify the stability of this situation, allowing HLB management to be concentrated on the propagation of certified plants, accompanied by related services.

Keywords: Citriculture, alpha proteobacteria, transmission, insect vector, grafting.

Introducción

Los cítricos, especialmente las naranjas dulces, Citrus x sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae), constituyen uno de los grupos de frutales de mayor consumo humano a nivel mundial. En Venezuela, existían cerca de 32 mil ha de cítricos con rendimiento promedio anual de unas 14 TM/ha, en 2013 (13 FAOSTAT, 2024), lo cual los mantenía como el segundo grupo de frutales en importancia nacional después de los bananos. Sin embargo, para 2016 en el medio citricultor (P.T. Pacheco, febreo 11, 2017) , hubo quienes estimaban la existencia de unas 45 mil ha, aproximadamente 15 millones de árboles. Cifra esta última cercanas a lo señalado para 2007, basado en estadísticas de la FAO (6 Aular y Casares, 2011). No obstante, estas estadísticas resultan confusas e inconsistentes al no reflejar las notorias pérdidas de superficie de huertos, a consecuencia de las dos grandes epifítias, por el virus de la tristeza de los cítricos (CTV, 1980-1986) y la actual enfermedad del amarillamiento de brotes foliares, conocida como “huanglongbing” o “greening” (HLB, 2016-) (ver más abajo). Obviamente, una deficiencia de información básica para un sistema agroproductivo.

Dada la importancia de estos cultivos, cualquier afectación agronómica severa a sus sistemas de producción constituye una sensible amenaza al equilibrio socioeconómico del País. Especialmente en estos momentos en los cuales existen severas limitaciones geopolíticas para su desenvolvimiento económico externo (31 Misión Verdad y Curcio 2019), lo cual aunque pareciera al margen de este problema agronómico, dada su magnitud, ha sido un sensible obstáculo para contar con recursos para enfrentarlo adecuadamente.

Por su naturaleza de cultivos perennes, el valor de los frutales se incrementa con la edad y duración de los huertos, por lo cual hay que alargarles la vida productiva mediante adecuados manejos agronómicos. Desde el punto de vista agroecológico, la permanencia en el tiempo de los huertos frutales, permite alcanzar ciertos niveles de equilibrio dinámico en las poblaciones de especies que los habitan. Entre estas, son de especial relevancia los artrópodos (sensu stricto insectos y arácnidos, ácaros entre los últimos, conjunto comúnmente referidos como entomofauna), potencialmente nocivos unos pocos y benéficos muchos otros, que progresivamente colonizan o visitan los huertos para libar y polinizar, siguiendo procesos de sucesión ecológica (14 Flint y van den Bosch 1981, cap. 2; 43 Wikidedia). Todo lo cual define la conformación de los mismos como comunidades bióticas relativamente estables. No obstante, esa permanencia los hace propensos a ser infectados por patógenos causantes de enfermedades que pueden ser difíciles de manejar por métodos agronómicos convencionales sensu Altieri y Nicholls (1 2022).

En casos de patógenos altamente infecciosos, el efecto de la enfermedad puede volverse catastrófico cuando están dados factores para su dispersión, tales como insectos trasmisores (= vectores) y propagación vegetativa de la planta (injerto, esquejes, acodos, etc.). Esto último ampliamente utilizado en frutales, lo cual, si bien permite clonar plantas “madres” de buena calidad agronómica, también puede contribuir a la multiplicación de algunas de ellas enfermas aun asintomáticas, incluyendo así plantas infectadas en los nuevos huertos, lo cual dispersa la enfermedad.

En cuanto al insecto transmisor, de haber adquirido el patógeno alimentándose sobre una planta infectada, puede luego inocularlo a una planta sana, si se alimenta sobre ella, esto condicionado por su eficiencia de trasmisión del patógeno. No obstante, eso no significa que al coincidir en tiempo y espacio el trinomio planta hospedera-patógeno-insecto vector, se desarrollará una epifitia1. Ello dependerá de la cantidad de plantas susceptibles o tolerantes, infectadas como fuente de inóculo del patógeno, de la población del insecto vector y de su capacidad y necesidad de dispersarse entre plantas dentro y fuera del huerto, todo lo cual está estrechamente relacionado con la susceptibilidad genética y fenología de la planta. También, es relevante la bioecología del insecto vector, lo cual dentro de su relación con la planta hospedera, incluye la duración de su ciclo de vida y capacidad innata de desarrollo poblacional, así como del control biológico (CB) por acción de enemigos naturales (EN: depredadores, parasitoides2 y entomoatógenos3), como reguladores de sus poblaciones. El conocimiento objetivo de esos factores permitirá tomar decisiones dirigidas al manejo racional de ese complejo problema.

Esta revisión dentro del contexto de la historia fitosanitaria de la citricultura venezolana, con referencias de su evolución en el resto del Continente Americano y algunos hitos a nivel mundial, está orientada a ayudar a disipar la confusión generada al detectarse los primeros casos sospechosos de HLB en Venezuela. Después de 25 años de haberse detectado el insecto vector y 7 años de confirmarse la presencia de CLas, recién se inician practicas agronómicas (propagación certificada), la vía fundamental para solucionarlo. Debido a limitaciones editoriales, esta dilatada revisión ha debido ser dividida en dos publicaciones relacionas con los componentes principales del problema, el insecto vector, tratado en artículo anterior (20 Geraud-Pouey et al. 2024) y el HLB (CLas), y alternativas de manejo, objeto de este artículo. Ambos, están orientados a aportar conocimientos para el manejo racional de este serio problema fitosanitario, particularizando el caso venezolano.

Eventos fitosanitarios relevantes en la citricultura venezolana. En Venezuela, como en otras partes del mundo, la citricultura ha experimentado eventos fitosanitarios catastróficos de variada intensidad. Cabe destacar el caso de la mosca prieta de los cítricos, Aleurocanthus woglumi Ashby, 1915 (Hemiptera: Sternorrhyncha: Aleyrodidae), no conocido como vector de fitopatógenos, pero causante de serios problemas al desarrollar altas infestaciones. Este insecto de origen asiático, fue controlado mediante un exitoso programa interinstitucional de Control Biológico clásico4, utilizando el parasítoide Encarsia perplexa Huang y Polaszek, 1998 (Hymenoptera: Aphelinidae) (20 Geraud Pouey et al. 1979; 20 Geraud-Pouey et al. 2024).

Este caso fue seguido inmediatamente por la epifitia causada por el virus de la tristeza de los cítricos (CTV) (periodo 1980-) (35 Ochoa et al. 1994). A causa de esta última, durante la primera mitad de la década de 1980, se perdieron unas 30 mil ha de naranja dulce injertadas sobre pie de naranja «cajera» o «agria», Citrus x aurantium L., 1753, un excelente patrón (portainjerto) para naranja dulce, destacado por su baja susceptibilidad a la “gomosis” de la base del tallo causada por el pseudohongo Phytophthora parasitica Dastur, 1913 (Oomycetes: Perenosporales: Perenosporaceae). La naranja agria es también resistente a varios virus y viroides propagables por injerto, pero muy sensible al CTV, trasmitido por el áfido negro tropical de los cítricos, Toxoptera citricida Kirkaldy, 1907 (Hemiptera: Sternorrhyncha: Aphididae), para aquel entonces de reciente introducción al país (ibid., 16 Geraud, 1976; 25 Lee et al. 1992; 38 Rocha-Peña et al. 1995).

Ello obligó a reconstruir la citricultura venezolana, sustituyendo los huertos devastados por CTV, con árboles injertados sobre portainjertos resistentes o tolerantes a la enfermedad, en lo posible con yemas provenientes de plantas sanas, puesto que el CTV también se transmite mediante injerto. No obstante, a pesar de haber sido planteada la necesidad de propagación certificada de plantas sanas de cítricos (34 Ochoa-Carmona et al. 1994) e iniciado un programa oficial en esa materia (31 Monteverde y Rangel, 2004), las capacidades necesarias para el cumplimiento de ese objetivo (25 Lee, 2004), nunca fueron suficientemente logradas para alcanzarlo. Así, fueron apareciendo síntomas de imprecisa etiología (33 Ochoa et al. 1988), así como algunos virus y viroides, anteriormente no manifestados debido a la resistencia de la naranja cajera (38 Rocha-Peña et al. 1995).

Con la vuelta del siglo, comenzó a desarrollarse un nuevo problema fitosanitario en la citricultura venezolana, en continuación de otras regiones del mundo; el cual, aquí en combinación con otros factores, se ha convertido en una nueva catástrofe. Se trata de la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas) (Alphaproteobacteria: Rhizobiaceae), causante de infecciones intrafloemática en Rutaceae, cuya enfermedad en citricos es conocida como Huanglongbing (HLB), transmitida por el psilido asiático de los cítricos (PAC). Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Sternorrhyncha: Liviidae), así como por propagación vegetativa.

La epifitia ha estado enmarcada por el ya precario estado de los huertos, dadas sus altas densidades de siembra, al haber sido intercaladas nuevas plantas sobre patrones tolerantes a CTV para compensar pérdidas de plantas y posteriores podas deformantes, durante la epifitia anterior (CTV, 1980-1986). En general una citricultura caracterizada por marcadas deficiencias agronómicas agudizadas por la precaria situación económica de Venezuela bajo bloqueo externo. Como se señaló anteriormente, lo concerniente al D. citri, ha sido tratado aparte (19 Geraud-Pouey et al. 2024, en prensa).

Huanglongbing en América y Venezuela.

En América, las primeras plantas sintomáticas de HLB, fueron encontradas cerca de Araraquara, en la región central del estado de Sao Paulo, Brasil, en marzo de 2004, con baja presencia de CLas, pero alta proporción de plantas infectadas por una nueva especie del mismo género, Candidatus Liberibacter americanus (CLam) (40 Teixeira et al. 2005; 41 2007), de origen desconocido. Esta última, al principio era la especie dominante en esa región, pero para 2008 la situación se había revertido, con la mayoría de los árboles sintomáticos infectados por CLas (7 Belasque et al. 2010; 12 Da Graca, 2008; 20 Grafton-Cardwell et al. 2013; 27 Lopes et al. 2009). Aparentemente asociado a mayor población intrafloemática y distribución sistémica de esa bacteria en la planta, por su mejor adaptación a temperaturas más elevadas, comparado con CLam (15 Gasparoto et al. 2012, 27 Lopes et al. 2009). Nótese que transcurrieron más de seis décadas después de haber sido detectado el insecto vector en ese país (19 Geraud-Pouey et al. 2024). En 2005 fueron encontrados los primeros árboles con síntomas de HLB en el sur de Florida, seguido de varios estados de los EE.UU., así como otros países del Caribe y Sur América (21 Halbert y Nuñez 2004; 22 Halbert y Manjunath 2004).

A raíz del hallazgo de D. citri en Venezuela, el Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias del Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas (CENIAP INIA) inició muestreos del insecto para diagnosticar mediante PCR la posible presencia de la bacteria patógena dentro de su organismo (39 Salazar et al. 2007). Esto como primera etapa de detección de CLas, en vista de que no habían sido reportadas plantas sintomáticas y tomando en cuenta que había evidencias de que al adquirir D. citri la bacteria patógena, este insecto se mantiene infectivo por el resto de su vida, dada su relación de trasmisión circulativa con CLas (9 Capoor et al. 1974). Actualmente, existen indicios de multiplicarse el patógeno dentro del vector (2 Ammar et al. 2016; 23 Inoue et al. 2009). Hasta mediados de 2007 no se habían detectado casos de insectos positivos para CLas (39 Salazar et al. 2007).

No obstante, en 2009, hubo mención de plantas de naranja sobre portainjerto desconocido, sospechosas de HLB por presentar hojas con clorosis asimétricas y frutos deformes, en el patio de una finca, en Payara, estado Portuguesa (B.G. Geraud-Pouey, 15/7/2009). En un principio, pensaron que se trataba de deficiencias nutricionales, pero repetidas fertilizaciones incluyendo micronutrientes no corrigieron los síntomas. Algunas de esas plantas, aun vivas para 2017, con desarrollo deficiente, mantenían los síntomas mencionados, los cuales son característicos de HLB (Fig. 1). Esas plantas habían sido adquiridas en un vivero comercial de la región norcentral del país, en 2006. Desafortunadamente, cuando se dispuso de capacidades de diagnóstico de HLB por PCR (28 Marys et al. 2020), esas plantas ya habían sido eliminadas. Dentro de las imprecisiones del caso, es posible que de haber sido CLas el “agente causal” de esos síntomas, esta hubiese estado presente con anterioridad en el país, aunque de manera poco perceptible. Curiosamente, el agricultor informante (B.G. Geraud-Pouey, 4/11/2017, comunicación personal) nunca notó infestaciones por D. citri, como las ilustradas por 19 Geraud-Pouey et al. (2024) (Figs. 2-7).

Figura 1. Planta sintomática de HLB, (edad: 11 años de trasplantadas), Payara estado Portuguesa, noviembre 2017 (Foto: Bernard G. Geraud-Pouey)

Según referencias del medio citricultor, amarillamientos en brotes de follaje especialmente en plantas jóvenes (aproximadamente 4 años o menos de trasplantadas) se comenzaron a observar en los VA a principios de 2016 (35 Prodavinci 2021) (Fig.2). Ese mismo año, hubo el primer informe técnico de plantas de naranja Valencia con síntomas de HLB en Guayabita, cerca de Turmero, estado Aragua (32 Morales y Schmidt 2016), donde existen viveros comerciales de cítricos. En general, estos síntomas fueron tratados durante cierto tiempo como deficiencias nutricionales. En vista que la situación lejos de disminuir, empeoraba, a principios de 2017 se planteó la alarma ante el Ministerio del Poder Popular para la Agricultura Productiva y Tierras (MPPAPT), a partir de lo cual se comenzaron a gestionar muestreos y diagnósticos moleculares en el Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC) confirmándose en agosto de ese año, la presencia de la bacteria (28 Marys et al. 2020), seguidamente complementado con su distribución e incidencia en varios estados norcentrales del País, incluyendo imágenes descriptivas de síntomas en plantas infectadas por Clas (29 Marys et al. 2021).

Figura 2. Planta de naranja Valencia injertadas sobre limón volkameriano, de cinco años de trasplantadas, con síntomas sospechosos de HLB. Finca La Majada, Agua de Obispo, Carabobo, agosto 2019.

Dados estos antecedentes, podría ser que CLas hubiese estado presente en Venezuela desde hacía algunos años y que la propagación vegetativa injertando yemas provenientes de plantas madres infectadas, pero aun “asintomáticas”, no detectadas por falta de diagnóstico oportuno, haya jugado un papel importante en el establecimiento de nuevos huertos con al menos algunas plantas infectadas por CLas. Así, el desarrollo de síntomas de HLB durante los primeros años de crecimiento en campo, probablemente fuese debido mayormente a que venían infectadas desde vivero, tal como ocurrió en los inicios de la epifitia de CTV (34 Ochoa-Corona et al. 1994), y no tanto a lo que fue inicialmente interpretado como “la mayor susceptibilidad de las plantas jóvenes a ser infectadas” después del trasplante, sin siquiera haber tomado en cuenta una de los tres factores fundamentales, las poblaciones del insecto vector.

Cuando no existen rigurosos sistemas de bioseguridad agrícola, los fitopatógenos trasmisibles por propagación vegetativa, pueden traspasar barreras geográficas con material vegetativo de plantas infectadas, subrepticiamente introducido. Esos fitopatógenos pueden llegar a los sistemas comerciales de propagación masiva, los viveros. Allí, por la aglomeración de las plantas recién propagadas, las probabilidades de infección se multiplican, aunque sean pocas las plantas madres infectadas y bajas las densidades poblacionales del insecto vector. De esta manera, el insecto vector podría haber influido en esa etapa temprana de la epifitia. Sin embargo, poco se sabe de los niveles poblacionales del insecto vector en zona con viveros, para aquel tiempo (conseguir copia de informe CENIAP: Morales y Schmidt 2017).

No obstante, por fuentes de citricultores, se supo mediante muestreos en trampas pegantes, de las muy bajas infestaciones por D. citri en la zona de los VA en 2017 (Figura 3). Para la misma época, en Maracaibo y sus alrededores, las infestaciones por D. citri ya eran extremadamente bajas, generalmente, no sobrepasando algunos pocos adultos y ninfas en muy bajos porcentajes (<10%) de brotes infestados, en diferentes especies de plantas hospederas (Citrus spp., M. paniculata, Triphasia trifolia ((Burm.f.) P.Wils., 1768 ) y Swinglea glutinosa (Blanco) Merr., 1927). A pesar de esas bajas infestaciones, el parasitismo por T. radiata y D. aligarhensis, es detectable, con frecuencia sobrepasando el 80% de los escasos individuos que alcanzan a sobrevivir hasta N5 (19 Geraud-Pouey et al. 2024). La depredación desde huevos y ninfas jóvenes, complementado por el parasitismo en la fase final de ninfas (N3-N5), sugieren ser las causas de esas bajas infestaciones mantenidas durante ya casi una década (ibid.).

Figura 3. Trampa pegante, granja Las Clavellinas, Miranda, Carabobo. 2/12/2017 Foto: E. Monteverde.

Posibles otros factores incidentes en la situación actual de la citricultura venezolana. Ante el cuadro anterior, no se debe descartar el efecto combinado con otros fitopatógenos como el virus de la tristeza de los cítricos (CTV) entre otros y algunos viroides. El cambio de naranja agria o cajera, C. aurantium como portainjerto, debido a su alta sensibilidad al CTV, pero considerablemente resistente a “gomosis” y algunos virus y viroides trasmisible por propagación vegetativa, llegó a presentar nuevos cuadros fitosanitarios (33 Ochoa et al. 1988; 34 Ochoa et al. 1994; 38 Rocha-Peña et al, 1995), los cuales pudiesen haber acumulativamente incidido en la actual situación de la citricultura venezolana. Esto, junto con la sobrepoblación al haber intercalado dentro de las hileras, plantas sobre portainjertos tolerantes a CTV, cuando esa epifitia se desarrollaba, terminó sumando efectos negativos en los huertos. Las podas drásticas para compensar la sobrepoblación en las hileras de árboles, generaron plantas deformes con mucha madera y pocas ramas productivas, además de trasmitir mecánicamente algunos fitopatógenos.

Buscando alternativas al problema.

Ante lo vivido en Venezuela por la epifitia causada por el CTV, no resultaba exagerada la preocupación inicial de los citricultores por esta nueva amenaza (3 Anónimo, 2017a; 4 Anónimo, 2017 b), a la vista de las experiencias mundiales (5 Aubert et al. 1996; 20 Grafton-Cardell et al. 2013; 22 Halbert and Manjunath, 2004). No obstante, no se deben adelantar, acciones sin considerar sus objetivas necesidades, posibilidades y repercusiones, tomando en cuenta las capacidades para emprenderlas con racionalidad ecológica y socioeconómica. Existe en contra, la continua insuficiencia en cuanto a capacidades institucionales, tanto en el ámbito público como en el privado, producto de largos años respondiendo espasmódicamente y con poca consistencia y coordinación, cuando se presentan los grandes problemas de esta naturaleza, sin darle continuidad al crecimiento de las instituciones destinadas a resolverlos. A ello se le une la actual desarticulación institucional, consecuencia de la aguda crisis económica.

El tema de esas deficiencias había sido planteado refiriendo al caso de la epifitia de CTV, (17 Geraud-Pouey y Chirinos 2000). Nuevamente, la citricultura venezolana es “sorprendida” por un problema fitosanitario el cual, al igual que el CTV, por su evolución a nivel mundial, más temprano que tarde alcanzaría al País. A raíz de la epifitia por el CTV, en 1980 fue creado por el Gobierno Nacional en el CENIAP INIA, el Servicio Nacional de Certificación de Plantas de Cítricos (SENACAC) (31 Monteverde y Rangel, 2004). La poca consistencia política en materia fitosanitaria y las consecuentes limitaciones económicas e institucionales, menguaron ese importante programa en pocos años.

De haber progresado dicho curso de acción, hubiese permitido al menos mitigar el desarrollo de la potencial epifitia de HLB, dando al sector afectado y a la sociedad como un todo, cierta holgura para maniobrar. Para cuando se percibió la epifitia por HLB (año 2016), casi 17 años habían transcurrido desde que fuera detectado el insecto transmisor en el país (1999). En el caso de CTV ese lapso de tiempo fue mucho menor (solo 4 años), durante lo cual apenas fue invertido una ínfima parte de lo que luego representaron las pérdidas directas estimadas solo del valor de huertos a edad de producción (17 Geraud-Pouey y Chirinos, 2000). El tiempo transcurrido entre comienzos de las dos epifitias (CTV 1981- HLB 2016) permitía haber avanzado capacidades adecuadas de respuesta a ese tipo de problemas fitosanitarios, cuando disponíamos de suficientes recursos económicos. Lamentablemente, el HLB comenzó a manifestarse cuando nuestra economía bloqueada ya no tenía capacidad de sustentar el atenderlo de manera organizada, objetiva y consistente.

Breve esbozo de conductas a seguir.

Como suele ocurrir con enfermedades infecciosas que involucran un agente transmisor del organismo causal (ej. virus del dengue, plasmodio de la malaria, etc.), la dispersión de patógenos de plantas trasmitidos por insectos, aparte de la trasmisión por propagación vegetativa de plantas infectadas, tienen dos componentes críticos, la existencia de plantas enfermas como fuentes del agente patógeno y las poblaciones del agente transmisor, D. citri, en este caso. Como fue mencionado anteriormente, la velocidad de desarrollo de epifitias, depende de cuántos de cada uno de ellos coincidan en un lugar y momento dado, así como de su movilización, además de la eficiencia de trasmisión por el insecto vector, la cual en este caso existen evidencias de ser considerable (8 Bové, 2006).

Si bien los insectos se mueven con diferentes capacidades por sus propios medios según sus hábitos específicos, tanto las plantas enfermas (en este caso) como los insectos trasmisores entre otros, pueden también ser movilizados por el humano. Como ya se mencionó, la propagación vegetativa de plantas corre el riesgo de producir nuevas plantas enfermas, susceptibles de ser movilizadas hacia diferentes lugares para sus trasplantes. De la misma manera puede ser movilizado el insecto. Prevenirlos, generalmente depende de la eficiencia de los sistemas de propagación, acompañado de adecuada bioseguridad de los manejos fitosanitarios.

Para atender esto último, urge ir progresivamente construyendo un gran sistema de propagación aislada en umbráculos a prueba de insectos, de plantas certificadas como «libres de patógenos» (SPPC), para evitar la propagación vegetativa de plantas enfermas, así como protegerlas de la transmisión por insecto vector, durante el período de vivero, siguiendo pautas establecidas (25 Lee, 2004). La experiencia previa con el SENACAC (31 Monteverde & Rangel, 2004), debe ser tomada en cuenta. Para ello, hay que obtener plantas madres libres de patógenos, a partir de buenos germoplasmas, identificados en huertos y viveros comerciales, así como colecciones en centros de investigación. La técnica de microinjerto de ápices caulinares ha permitido obtener 100% de plantas sanas de varios cultivares y especies de cítricos a partir de plantas infectadas con CLas (43 Zamora-Rordríguez et al. 2015). Dados los fines agronómicos, además del aspecto fitosanitario, la certificación incluye la calidad genética de las plantas, por lo que debe estar permanentemente monitoreado el comportamiento y calidad agronómica de esas plantas en los campos de producción y colecciones de plantas élites bajo aislamiento, al igual que en los umbráculos de propagación comercial; así evitar alteraciones de la calidad fitosanitaria y genética (25 Lee, 2004).

Seguidamente, iniciar un agresivo programa de erradicación de las plantas enfermas improductivas existentes en huertos, sustituyéndolas por nuevas plantas sanas certificadas, en la medida que se vayan produciendo (7 Belasque et al. 2010. En muchos casos iniciar nuevos lotes completos. La sustitución selectiva de plantas sintomáticas, no descarta la permanencia de plantas infectadas aun asintomáticas (20 Grafton-Cardwell et al. 2023), por lo que se debe continuar la supervisión periódica de esos huertos. Esto implica desarrollar una eficiente capacidad de diagnóstico, así como intensa supervisión de viveros y huertos. No obstante, de confirmarse la permanencia de las extremadamente bajas infestaciones por D. citri, prevalentes en el País, disminuiría el riesgo que esas plantas infectadas asintomáticas puedan representar como fuente del patógeno para mantener focos para una epifitia.

En cuanto al insecto vector, se requiere confirmar la estabilidad en el tiempo y espacio, de esas actuales bajas infestaciones. Esto demanda serios estudios de ecología de poblaciones del insecto, para confirmar el alcance y estabilidad del CB, ejercido por T. radiata, D. aligarhensis y el resto de sus EN, incluyendo depredadores y entomopatógenos (19 Geraud-Pouey et al. 2024). Así, sabremos la real necesidad de complementarlo con adicionales prácticas de manejo. Sólo en caso de estricta necesidad, como última alternativa, considerar la aplicación muy selectiva de algún insecticida, Sin embargo, las extremadamente bajas infestaciones actuales por D. citri, parecieran descartar esa necesidad en campo.

Plaguicidas.

La inicial insistente demanda de plaguicidas por parte de las organizaciones de fruticultores, como «el primer gran paso a realizar» para «eliminar la Diaphorina» (3 Anónimo 2017 a; 4 Anónimo 2017b), choca con lo anteriormente planteado. Aunque por las actuales extremadamente bajas infestaciones por D. citri (19 Geraud-Pouey et al. 2024) ya no sea este el caso, hay que seguir alertando que el uso generalizado de plaguicidas químicos tiende a causar desequilibrios del CB. En primer lugar, esos agroquímicos solo reducen momentáneamente las poblaciones de las «plagas», no las «eliminan». Al pasar el corto efecto de esos productos, permite “rebotes” de las poblaciones que se pretenden controlar (26 Lira et al. 2015). De repetirse las aplicaciones, las poblaciones de la «plaga» progresivamente tienden a alcanzar mayores niveles que los iniciales, debido a la recuperación más retardada de las de sus depredadores y parasitoides en las cadenas de consumo, para restablecer el equilibrio dinámico de la entomofauna dentro del huerto, siguiendo la sucesión ecológica. Esos desequilibrios, inducen a los agricultores a repetir las aplicaciones, aumentando sus frecuencias y las dosis, lo cual está generalmente asociado al desarrollo de resistencia a insecticidas (20 Grafton-Cardwell et al. 2013; 26 Lira et al. 2015). De ser estos agroquímicos utilizados con racionalidad podrían resultar útiles herramientas complementarias en MIP.

En vista de la “necesidad de respuesta inmediata” planteada al inicio de la epifitia del HLB, la Federación Nacional de Fruticultores (FEDENAFRUT) llegó a solicitar al Ejecutivo Nacional la importación de “un mínimo de 720.000 l de insecticidas para el Programa HLB, atendiendo la cosecha 2018/2019” (tratado en reunión de la Comisión Nacional del HLB del 21/3/2018, informado en el Grupo en WA “Control de HLB en Venezuela”), lo cual resultó preocupante. Si se toma en cuenta las cerca de 40 mil ha de huertos cítricos estimados para ese entonces en el mismo Grupo, aplicando un promedio de 1 l/ha en cada aspersión, significaría asperjar los huertos aproximadamente cada 20 días, lo cual los hubiese expuesto a unos descalabros de manejo de plagas parecidos a lo inicialmente ocurrido con el control químico de la mosca prieta de los cítricos, previo al programa de CB (18 Geraud-Pouey et al. 1979). Incluyendo en este caso riesgos de aumentar las poblaciones del vector y consecuentemente, la transmisión de CLas.

No obstante, no hay que descartar la eventual necesidad de aplicar algunos insecticidas de manera muy selectiva, durante el proceso de propagación bajo encierro, para evitar desarrollo de poblaciones del vector si hubiese penetrado accidentalmente en el umbráculo de propagación aislada. La aplicación de insecticidas sistémicos absorbibles por la raíz, al suelo en el agua de riego de cada planta en las bolsas de propagación, representa una alternativa muy selectiva, dentro del aislamiento físico por el umbráculo. Más aún, será conveniente evaluar la aplicación pretrasplante (antes de la salida a cielo abierto), para retrasar el inicio de infestaciones por el insecto vector en campo y consecuentemente, posibles infecciones tempranas por el patógeno. Imidacloprid, uno de estos insecticidas, en experimentos bajo aislamiento (jaulas umbráculos), demostró apreciable efectividad en interferir con la trasmisión de un Begomovirus (Geminiviridae), mediante un biotipo de mosca blanca del complejo Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Sternorrhyncha: Aleyrodidae), bajo fuerte presión de transmisión en tomate (10 Chirinos et al. 2011). Un sistema entomo-fitopatológico este muy agresivo.

Consideración de las condiciones climáticas como marco del problema.

Si bien en Brasil, EE.UU. y México el uso de insecticidas en los huertos cítricos ha sido considerado como un componente importante del manejo de este problema fitosanitario (7 Belasque et al. 2010; 11 Cortez-Moncada et al. 2013 ; 20 Grafton-Cardwell et al. 2013; 37 Qureshi et al. 2014), antes de «adoptar» al pie de la letra esa alternativa para nuestro medio, hay que tomar muy en cuenta las apreciables diferencias, sobre todo climáticas, de sus principales zonas citrícolas con las nuestras, gran parte de las primeras, ubicadas en la faja subtropical (al sur y norte del Ecuador). Allí, las bajas temperaturas de invierno (a veces llegando a ocurrir heladas) producen sensibles efectos en la fenología de las plantas, con marcada reducción de brotaciones foliares, las cuales, al reasumirse en la primavera, favorecen aumentos un tanto abruptos de remanentes poblacionales de insectos dependientes de brotes foliares tiernos, tales como D. citri y áfidos, entre otros. Ajustándose a esas condiciones, para evitar uso excesivo de plaguicidas, en Florida, EE.UU. han desarrollado elaborados sistemas de Manejo Integrado de Plagas (MIP) (36 Qureshi & Stansly 2007), los cuales continuamente retroalimentan con copiosos resultados de investigaciones (20 Grafton-Cardwell et al. 2013).

Aquí en el Neotrópico, las condiciones climáticas son mucho más uniformes durante el año, especialmente en cuanto a temperatura, lo cual tiende a favorecer la estabilidad entre la fenología de las plantas, las poblaciones de insectos fitófagos y sus EN.

Urgencia de la recuperación de la citricultura venezolana.

Dentro del medio citricultor se habla de pérdidas de producción de alrededor del 80% y hasta más, lo cual aunque no ponderado, es perceptible por la marcada escasez y altos precios de los cítricos, tanto frescos como procesados, en el mercado nacional. Independientemente de la precisión de las cifras, no hay dudas que la recuperación de tan importante cultivo, es impostergable y debe ser acometida con toda urgencia. Pero eso debe hacerse con la debida racionalidad. Reuniendo las mejores capacidades humanas e institucionales y asignando recursos económicos dentro de la mayor disponibilidad posible, avanzar gradualmente las acciones planificadas, ampliándolas a medida que se cumplen etapas en el desarrollo de las tareas. Le corresponde al MPPAPT como ente rector de las políticas de desarrollo agroproductivo del país, convocar con urgencia a las mejores capacidades científicas, técnicas, político administrativas y productivas para configurar un gran programa de acción desde lo inmediato hacia el largo plazo. Dada la naturaleza, magnitud, extensión geográfica e impacto socioeconómico del problema, es altamente recomendable que su manejo sea coordinado por una Autoridad Única Nacional, con las mencionadas capacidades.

Cabe mencionar un diagnóstico preliminar de la situación en importantes zonas citrícolas afectadas, realizado con apoyo del MINCYT5, entre agosto y diciembre 2019 (Ver informe en http//RegBio.com.ve). La información obtenida, reflejada en este artículo, fue presentada en el “Taller Nacional para el Análisis de la Evolución del HLB y D. citri en Venezuela”, auspiciado por la Fundación Instituto de Estudios Avanzados (IDEA), realizado en sus instalaciones durante 27-28/11/2019 (Ver “Taller Nacional…en http//RegBio.com.ve). Allí se presentó y discutió un “Programa para el manejo racional de HLB y Diaphorina citri en Venezuela conformado por cinco proyectos: 1) Servicio de Diagnóstico de Fitopatógenos Trasmisibles por propagación vegetativa (SDFTPV). (coordinación: IVIC6 y ASA IDEA7,) con participación de FAGRO UCV 8 y CENIAP INIA9). 2) Sistema de Propagación de Plantas Certificadas (SPPC). (coordinado por ASA IDEA, con la participación de Comuna La Limonera y BioAgro 2000), bajo la supervisión del INSAI10. 3) Epifitiología de HLB-Diaphorina citri, basado en la continuación del diagnostico participativo de la situación actual de la citricultura nacional. 4) Bioecología de Diaphorina citri. 5) Registro de la Información epifitótica y bioecológica utilizando el Sistema de Registro de Biodiversidad (RegBio). (ACSRCL11 y FINDASUS12-UTF LUZ13), en conjunción con proyectos 1-4.

Obviamente, por la magnitud del Programa, su acometida requerirá del concurso financiero externo (internacional) adicional a las limitadas capacidades nacionales. Hasta ahora, la principal participación gubernamental en el avance de esta propuesta, ha venido del MPPCYT (=MINCYT). Se requerirá de su respaldo, así como del MPPAPT14 para concurrir a organismos multinacionales e internacionales por apoyo financiero y científico técnicos, especialmente intercambios con instituciones científicas más avanzadas en el manejo de este problema. Las participaciones de otras instituciones públicas y privadas son deseables y se irán abriendo en la medida que se concrete el avance de acciones del Programa.

Reflexión final.

Independientemente de las dificultades por factores de carácter exógeno a que pueda estar sometida una sociedad, la superación de sus problemas internos, depende de la capacidad de enfocarlos con objetividad y trazar las vías de solución, emprenderlas e ir rectificando sobre la marcha de acuerdo a las necesidades y posibilidades. Lo arriba analizado, denota que al menos durante este último medio siglo, no hemos sido suficientemente capaces de enfrentar adecuadamente nuestros problemas agroalimentarios, en cuanto a sensibles aspectos fitosanitarios, con sus connotaciones ambientales y repercusiones sociales. El perder nuestra citricultura por segunda vez en algo menos de 40 años, por problemas de igual naturaleza fitosanitaria, requiere profundo análisis y reflexión autocrítica.

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1 Epidemia en plantas

2 Insecto parasítico proteleano de otros artrópodos

3 Microorganismos o relacionados patógenos de artrópodos

4 CBc = introducción (importación) intencional de enemigos naturales

5 Ministerio del Poder Popular para la Ciencia y Tecnología

6 Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas

7 Fundación Instituto de Estudioss Avanzados, Agricultura y Seguridad Agroalimentaria

8 Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela

9 Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias, Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas

10 Instituto Nacional de Salud Agrícola Integral

11 Asociación Cooperativa Simón Rodríguez para el Conocimiento Libre

12 Fundación para la Investigación y Desarrollo en Agricultura Sustentable

13 Unidad Tecnica Fitosanitaria, Vacultad de Agronomía, La Universidad del Zulia.

14 Ministerio del Poder Popular para la Agricultura y Tierras Productivas